１外來植物入侵的土壤微生物生態(tài)學(xué)機(jī)制

１．１菌根共生對(duì)外來植物入侵的促進(jìn)作用

菌根共生體在強(qiáng)化植物個(gè)體對(duì)環(huán)境的適應(yīng)性、提高植物營養(yǎng)水平以及塑造植物種群和群落結(jié)構(gòu)與動(dòng)態(tài)等方面均起著重要的調(diào)節(jié)作用．在菌根菌與植物相互作用過程中，一方面植物可以向菌根菌提供更多的碳水化合物，另一方面菌根菌可以為植物提供氮和磷等營養(yǎng)，提高植物對(duì)環(huán)境中水的利用效率，增強(qiáng)植物對(duì)一些病原微生物侵染的抗性．因此，外來植物若能與入侵地的菌根菌形成共生體，將大大提升其入侵潛力．目前的研究表明，菌根共生可能是促進(jìn)外來植物成功入侵的一個(gè)重要原因．如ＮＩ－ＪＪＥＲ等在研究烏桕（Ｓａｐｉｕｍｓｅｂｉｆｅｒｕｍ）成功入侵的機(jī)理時(shí)發(fā)現(xiàn)，與土著植物相比，其根系中的叢枝菌根真菌（Ａｒｂｕｓｃｕｌａｒｍｙｃｏｒｒｈｉｚａｆｕｎｇｉ，ＡＭＦ）是提高烏桕生長率、促進(jìn)其進(jìn)一步入侵溫帶濕地系統(tǒng)的重要原因．ＨＡＲＮＥＲ等研究了ＡＭＦ在斑點(diǎn)矢車菊（Ｃｅｎ－ｔａｕｒｅａｓｔｏｅｂｅ）入侵過程中的重要性，結(jié)果發(fā)現(xiàn)ＡＭＦ極大地促進(jìn)了斑點(diǎn)矢車菊對(duì)氮的吸收，從而有利于其在河漫灘地的泛濫生長．目前，ＡＭＦ在外來植物入侵中的作用已被大量試驗(yàn)證實(shí)．如楊如意等認(rèn)為菌根真菌在加拿大一枝黃花（Ｓｏｌｉｄａｇｏｃａｎａｄｅｎｓｉｓ）入侵過程中起著關(guān)鍵作用．ＭＡＲＬＥＲ等對(duì)入侵美國西北部草地的斑點(diǎn)矢車菊的研究揭示：外來植物如能與ＡＭＦ形成共生體大大提高了其入侵潛力．ＦＵＭＡＮＡＬ等在研究從北美傳入法國的豚草（Ａｍｂｒｏｓｉａａｒｔｅｍｉｓｉｉｆｏｌｉａ）時(shí)發(fā)現(xiàn)，接種其根系中的ＡＭＦ顯著增加了豚草的株高、基莖、葉片數(shù)、根生物量干重、地上生物量干重以及總生物量干重，從而進(jìn)一步促進(jìn)其入侵．為了說明菌根共生如何促進(jìn)外來植物入侵的機(jī)理問題，ＣＡＲ－ＥＹ等采用同位素標(biāo)記的方法研究了菌根共生對(duì)斑點(diǎn)矢車菊與本土植物愛達(dá)荷狐茅（Ｆｅｓｔｕｃａｉｄａｈｏｅｎ－ｓｉｓ）的營養(yǎng)競爭關(guān)系，結(jié)果表明，菌根菌通過地下菌絲網(wǎng)絡(luò)將碳水化合物由本土植物愛達(dá)荷狐茅向斑點(diǎn)矢車菊進(jìn)行轉(zhuǎn)運(yùn)，進(jìn)而抑制了愛達(dá)荷狐茅的生長，促進(jìn)了斑點(diǎn)矢車菊的入侵，但此機(jī)制是否適合于其他入侵植物尚不清楚．此外，有研究發(fā)現(xiàn)，本地植物與菌根菌之間存在碳素競爭，從而抑制了本地植物的生長．那么菌根菌是否對(duì)入侵植物也具有負(fù)反饋?zhàn)饔眠€需要大量的實(shí)驗(yàn)證明．總體而言，目前關(guān)于入侵植物與菌根菌相互關(guān)系的研究大多采用溫室盆栽試驗(yàn)，所以仍需大量的野外證據(jù)來支持．

１．２固氮微生物共生對(duì)外來植物入侵的促進(jìn)作用

土壤氮是決定生態(tài)系統(tǒng)穩(wěn)定性的最重要因素之一．研究表明，外來固氮植物通過與土壤中的固氮微生物共生，顯著提高了入侵地土壤氮的含量與可獲得性，進(jìn)而提高了入侵種類的豐富度．火樹（Ｍｙｒｉｃａｆａｙａ）是生長于大西洋加那利群島上的一種能共生固氮的木本植物，該植物侵入夏威夷后，與土壤放線菌Ｆｒａｎｋｉａ共生，其每年所固定的氮是本地植物固氮量的４倍，為其進(jìn)一步入侵創(chuàng)造了有利的土壤條件．ＸＵ等在研究入侵中國西南部的外來植物紫莖澤蘭（Ａｇｅｒａｔｉｎａａｄｅｎｏｐｈｏｒａ）的根際土壤特性和固氮細(xì)菌群落時(shí)發(fā)現(xiàn)，重度入侵地土壤的土壤肥力、固氮細(xì)菌數(shù)量和種類多樣性顯著高于輕度入侵和非入侵地．牛紅榜等的研究結(jié)果亦顯示外來植物紫莖澤蘭重度入侵區(qū)土壤中氮元素的含量和土壤中自生固氮菌的數(shù)量都顯著高于輕度入侵區(qū)和未入侵區(qū)．ＹＥＬＥＮＩＫ等比較了黃羽扇豆（Ｌｕｐｉｎｕｓｌｕｔｅｕｓ）和金環(huán)相思樹（Ａｃａｃｉａｓａｌｉｇｎａ）２種外來共生固氮植物與入侵地土壤氮循環(huán)之間的關(guān)系，結(jié)果表明：２種外來植物均顯著提高了土壤中植物的可獲得性氮含量，進(jìn)而有利于其進(jìn)一步入侵．然而固氮植物入侵對(duì)土壤氮可獲得性的影響不僅取決于其本身的生物學(xué)特性，還與被入侵生態(tài)系統(tǒng)的生境特征等因素有關(guān)．如入侵南非的豆科金合歡屬植物金環(huán)相思樹和海岸金合歡（Ａｃａｃｉａｃｙｃｌｏｐｓ），在養(yǎng)分充足的土壤中氮礦化速率加快，而在貧瘠土壤中卻沒有．此外，外來固氮植物與入侵地土壤根瘤菌共生要比與本土根瘤菌共生更有利于其生長．如ＰＡＲＫＥＲ等對(duì)由美國入侵到北澳大利亞的含羞草（Ｍｉｍｏｓａｐｉｇｒａ）的根瘤菌進(jìn)行分類鑒定，結(jié)果發(fā)現(xiàn)，入侵的含羞草中一些根瘤菌品系完全不同于生長于美國本土的含羞草根瘤菌品系，且這些澳大利亞根瘤菌品系對(duì)含羞草的入侵具有明顯的促進(jìn)作用．綜上，固氮微生物能提高入侵地土壤中氮的含量與可獲得性，創(chuàng)造出有利于外來入侵植物生長的土壤微環(huán)境，促進(jìn)外來植物成功入侵．

１．３土壤病原微生物的釋放有利于外來植物入侵

盡管“天敵逃避假說”遭遇了一些研究的挑戰(zhàn)，認(rèn)為入侵植物逃避天敵不一定會(huì)提高入侵植物對(duì)群落的破壞作用，因而“天敵逃避假說”可能不是外來植物成功入侵的重要機(jī)制．然而，該假說目前仍然是最能解釋外來植物成功入侵的重要機(jī)制之一．該假說認(rèn)為外來植物的成功入侵是因?yàn)槠湓谌肭值爻晒μ颖芰吮就恋奶鞌常ㄖ饕甘巢菪詣?dòng)物），從而充分發(fā)揮了其潛在的競爭優(yōu)勢．最近的研究進(jìn)一步認(rèn)為外來入侵植物逃避的天敵還包括原產(chǎn)地的土壤病原菌、寄生蟲、食根性原生動(dòng)物等微生物．ＫＬＩＲＯＮＯＭＯＳ通過接種病原體進(jìn)入滅菌與未滅菌的土壤來研究入侵植物和本土植物的生長與病原體侵染的關(guān)系，結(jié)果表明，土壤病原微生物對(duì)本土植物具有負(fù)反饋?zhàn)饔茫茫粒蹋蹋粒祝粒俚妊芯苛巳肭种参锇唿c(diǎn)矢車菊在本土與入侵地土壤上的生長與土壤微生物群落總體作用之間的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)在未滅菌的本土土壤上栽培斑點(diǎn)矢車菊，其生長速度明顯低于滅菌的本土土壤，而斑點(diǎn)矢車菊栽培在入侵的未滅菌的北美土壤上，其生長速度明顯地高于滅菌的土壤．由此推測：本土土壤病原微生物的侵染對(duì)斑點(diǎn)矢車菊的生長具有負(fù)反饋?zhàn)饔茫谌肭值赜捎谌狈ο鄳?yīng)的土壤病原微生物，斑點(diǎn)矢車菊的入侵更容易．ＶＡＮＤＥＲＰＵＴＴＥＮ等在研究入侵博茨瓦納共和國稀樹干草原的印度蒺藜草（Ｃｅｎｃｈｒｕｓｂｉｆｌｏｒｕｓ）時(shí)指出，逃避本土土壤病原微生物也許是其成功入侵的原因．“天敵逃避假說”是基于扎實(shí)的生態(tài)學(xué)理論提出的，但該假說也有自身的局限性．ＢＥＣＫＳＴＥＡＤ等在研究入侵美國加州的歐洲海濱草（Ａｍｍｏｐｈｉｌａａｒｅ－ｎａｒｉａ）時(shí)發(fā)現(xiàn)，入侵地與原產(chǎn)地的土壤微生物對(duì)歐洲海濱草的生長均表現(xiàn)為負(fù)反饋?zhàn)饔茫灿醒芯勘砻鳎肭种参镌谌肭值乜梢酝ㄟ^富集對(duì)本地植物有害的土壤病原菌來影響本地植物的生長，從而成功入侵．如ＭＡＮＧＬＡ等［５２］發(fā)現(xiàn)入侵印度的飛機(jī)草（Ｃｈｒｏｍｏ－ｌａｅｎａｏｄｏｒａｔａ）可以富集入侵地土壤生態(tài)系統(tǒng)中的土傳致病真菌－半裸鐮刀菌（Ｆｕｓａｒｉｕｍｓｅｍｉｔｅｃｔｕｍ），抑制本地植物生長，促進(jìn)其成功入侵．

１．４土壤微生物群落總體結(jié)構(gòu)的改變促進(jìn)外來植物進(jìn)一步入侵

在土壤總?cè)郝浣Y(jié)構(gòu)與功能水平上，土壤微生物群落組成與地上植物群落組成密切相關(guān)．外來植物入侵常常導(dǎo)致本土植物群落組成劇烈改變，進(jìn)而引起根系分泌物和凋落物的化學(xué)組成發(fā)生變化，最終使土壤微生物群落結(jié)構(gòu)發(fā)生相應(yīng)的演替，且改變后的土壤微生物群落有利于外來植物的進(jìn)一步入侵．目前，關(guān)于土壤微生物群落與入侵植物相互作用的研究主要集中于以下２個(gè)方面：

（１）外來植物入侵與土壤微生物群落具體組成的關(guān)系．ＳＩ等在研究南美蟛蜞菊（Ｗｅｄｅｌｉａｔｒｉｌｏｂａｔａ）入侵程度與其根際土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的關(guān)系時(shí)，發(fā)現(xiàn)輕度和重度入侵顯著增加了南美蟛蜞菊根際土壤真菌群落的豐富度，而對(duì)細(xì)菌群落未造成明顯影響．此外，南美蟛蜞菊的入侵也對(duì)參與土壤氮循環(huán)的微生物群落結(jié)構(gòu)產(chǎn)生了明顯影響．ＫＯＵＲＴＥＶ等研究了日本小檗（Ｂｅｒ－ｂｅｒｉｓｔｈｕｎｂｅｒｇｉｉ）和柔枝莠竹（Ｍｉｃｒｏｓｔｅｇｉｕｍｖｉｍｉｎｅｕｍ）的入侵對(duì)土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的影響，結(jié)果表明２種植物的入侵顯著改變了土壤微生物的群落結(jié)構(gòu)，尤其是代表細(xì)菌與菌根菌的脂肪酸含量均隨著入侵的深入顯著提高．ＢＡＴＴＥＮ等研究了外來植物黃矢車菊（Ｃｅｎｔａｕｒｅａｓｏｌｓｔｉｔｉａｌｉｓ）和鉤刺山羊草（Ａｅｇｉｌｏｐｓｔｒｉ－ｕｎｃｉａｌｉｓ）與土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的關(guān)系，發(fā)現(xiàn)植物入侵顯著提高了土壤硫還原細(xì)菌、硫氧化細(xì)菌等的脂肪酸含量．此外，我國學(xué)者對(duì)紫莖澤蘭和薇甘菊（Ｍｉｋａ－ｎｉａｍｉｃｒａｎｔｈａ）的研究也得到了類似的結(jié)論．

（２）外來植物入侵與土壤微生物群落多樣性的關(guān)系．外來植物之所以能成功入侵是因?yàn)槠淠軌虼龠M(jìn)根際土壤微生物群落結(jié)構(gòu)的演替，進(jìn)而創(chuàng)造出有利于自身生長的土壤微環(huán)境，從而加快了入侵進(jìn)程．ＤＵＤＡ等和ＬＩ等的研究表明，鹽生草（Ｈａｌｏｇｅｔｏｎｇｌｏｍｅｒａｔｕｓ）和薇甘菊入侵均顯著提高了土壤微生物群落的功能多樣性．針對(duì)土壤微生物群落結(jié)構(gòu)多樣性，祖元?jiǎng)偟妊芯苛讼矘洌ǎ茫幔恚穑簦铮簦瑁澹悖幔幔悖酰恚椋睿幔簦幔┨娲锨o澤蘭過程中根際微生物的群落特征，結(jié)果表明，紫莖澤蘭的入侵顯著提高了土壤真核微生物群落的多樣性，對(duì)細(xì)菌多樣性沒有明顯的影響．這些研究結(jié)果的差異一方面可能與采用的研究方法有關(guān)，另一方面也可能與研究的入侵植物種類有關(guān)．

１．５土壤微生物群落功能改變對(duì)外來植物進(jìn)一步入侵的作用差異

土壤微生物群落的功能主要表現(xiàn)在對(duì)有機(jī)物的礦化作用和無機(jī)物的轉(zhuǎn)化，并由此影響著土壤營養(yǎng)的可獲得性，而土壤營養(yǎng)的可獲得性又直接影響著植物的個(gè)體生長和種群或群落動(dòng)態(tài)．現(xiàn)有研究表明，外來植物有選擇地改變土壤微生物群落的某種功能可能是其成功入侵的重要機(jī)制之一．如ＢＡＪＰＡＩ等證實(shí)：與非入侵地土壤相比，紫莖澤蘭入侵地土壤具有較高的微生物活性和速效氮含量，對(duì)紫莖澤蘭生物量積累具有積極的作用．ＬＯＲＥＮＺＯ等發(fā)現(xiàn)，銀荊（Ａｃａｃｉａｄｅａｌｂａｔａ）的入侵使土壤碳、氮和可交換磷含量持續(xù)增加，從而為銀荊的進(jìn)一步入侵創(chuàng)造了有利的土壤營養(yǎng)條件．ＳＵＮ等發(fā)現(xiàn)，紫莖澤蘭的重度入侵顯著增加了土壤總磷和硝態(tài)氮含量．ＥＨＲＥＮＦＥＬＤ等分別研究了入侵植物日本小檗和柔枝莠竹對(duì)土壤微生物群落功能的影響，結(jié)果表明，伴隨著植物入侵，土壤總氮的礦化作用和硝化作用均顯著提高，從而為植物的進(jìn)一步入侵創(chuàng)造了有利的營養(yǎng)條件．不同入侵植物對(duì)土壤微生物功能的影響不盡相同，如ＥＶＡＮＳ等研究了旱雀麥（Ｂｒｏｍｕｓｔｅｃｔｏｒｕｍ）入侵對(duì)草地氮素營養(yǎng)動(dòng)態(tài)的影響，結(jié)果表明，旱雀麥通過提高氮素在植物體中的滯留量而降低了土壤氮的可獲得性，從而降低了土壤總氮的礦化速率．ＤＲＥＮＯＶＳＫＹ等研究了鉤刺山羊草入侵與土壤營養(yǎng)循環(huán)之間的關(guān)系，結(jié)果表明，植物入侵顯著降低了入侵土壤中碳與氮的循環(huán)．這些研究結(jié)果的差異一方面可能與研究的入侵植物種類有關(guān)，另一方面也可能與入侵生境有關(guān)．因此，今后要擴(kuò)大外來植物種的研究范圍，探索不同物種入侵與土壤微生物群落的功能關(guān)系，為揭示入侵機(jī)理提供更多的證據(jù)．

２植物入侵的內(nèi)生菌生態(tài)學(xué)機(jī)制

植物內(nèi)生菌（ｅｎｄｏｐｈｙｔｅ）泛指那些在其生活史中的某一段時(shí)期寄居在植物體內(nèi)，對(duì)植物組織沒有引起明顯病害癥狀的微生物，包括那些對(duì)宿主暫時(shí)沒有傷害的潛伏性病原菌、菌根菌以及營表面生的腐生微生物．植物內(nèi)生菌可增強(qiáng)宿主的抗逆性、抗病性、抗蟲性、提高植物的生產(chǎn)力，以及對(duì)其他植物的排斥性等，但大多數(shù)研究都是針對(duì)本土植物進(jìn)行的．近年來，研究者開始從內(nèi)生菌的角度研究外來植物成功入侵的相關(guān)機(jī)理．有研究證明，內(nèi)生菌能夠增強(qiáng)入侵植物的入侵性，如ＳＨＩＰＵＮＯＶ等發(fā)現(xiàn)，入侵北美草原的斑點(diǎn)矢車菊體內(nèi)定居了多種內(nèi)生真菌，并且部分內(nèi)生真菌直接提高了斑點(diǎn)矢車菊在入侵地的競爭力，進(jìn)而增強(qiáng)其入侵性．ＡＳＣＨＥＨＯＵＧ等研究了內(nèi)生真菌對(duì)入侵植物斑點(diǎn)矢車菊化感作用的影響，發(fā)現(xiàn)感染內(nèi)生真菌的斑點(diǎn)矢車菊對(duì)本土植物（Ｋｏｅｌｅｒｉａｍａｃｒａｎｔｈａ）的化感強(qiáng)度很高，感染數(shù)是沒感染數(shù)的２倍多，從而進(jìn)一步提高了斑點(diǎn)矢車菊的競爭能力．此外，假高粱（Ｓｏｒｇｈｕｍｈａｌｅｐｅｎｓｅ）體內(nèi)定居多種內(nèi)生固氮細(xì)菌，這些內(nèi)生固氮細(xì)菌的存在進(jìn)一步提高了土壤中堿金屬（Ｃａ２＋、Ｍｇ２＋、Ｋ＋、Ｎａ＋）、微量元素（Ｚｎ２＋、Ｆｅ３＋、Ｃｕ＋、Ｍｎ２＋）以及可被利用的氮、磷元素的濃度，從而提高了假高粱的入侵能力．此外，人們還發(fā)現(xiàn)，內(nèi)生菌的存在可以通過改變?nèi)肭种参锏母H微生物群落結(jié)構(gòu)來修飾其入侵性．如ＲＵＤＧＥＲＳ等發(fā)現(xiàn)內(nèi)生真菌（Ｎｅｏｔｙｐｈｏｄｉｕｍｃｏｅｎｏｐｈｉａｌｕｍ）的存在提高了外來植物高羊茅（Ｌｏｌｉｕｍａｒｕｎｄｉｎａｃｅｕｍ）根際微生物群落的多樣性，從而進(jìn)一步促進(jìn)其入侵．然而，人們也發(fā)現(xiàn)了一些相反的結(jié)果．如ＮＥＷ－ＣＯＭＢＥ等發(fā)現(xiàn)斑點(diǎn)矢車菊體內(nèi)的部分內(nèi)生菌是病原菌，這些病原菌的存在抑制了斑點(diǎn)矢車菊種子的發(fā)芽、生長，并延緩其開花．不難看出，植物內(nèi)生菌在外來植物入侵過程中可能起至關(guān)重要的作用，尤其是對(duì)入侵植物的促進(jìn)作用．因此對(duì)入侵植物與其內(nèi)生菌之間的相互作用開展深入研究可能會(huì)發(fā)現(xiàn)新的規(guī)律，為控制入侵植物提供新的解決途徑．

３入侵植物的微生物學(xué)機(jī)制研究面臨的問題

國內(nèi)外關(guān)于外來植物入侵的微生物學(xué)機(jī)制研究也發(fā)揮了重要作用，但仍然存在一些問題：

（１）由于入侵植物的種類不同，與土壤微生物群落相互作用的過程與機(jī)理亦不盡相同，爭議仍然存在，目前很難提煉出具有普遍意義的結(jié)論；

（２）在外來植物入侵的過程中，入侵植物與入侵地土壤微生物間必然存在一定的營養(yǎng)競爭關(guān)系，這種競爭關(guān)系在外來植物入侵過程中究竟發(fā)揮了怎樣的作用，至今尚不明確；

（３）對(duì)入侵植物的生物防治研究主要集中于食草性動(dòng)物，將土壤病原微生物用于入侵植物防治的成功案例尚少有報(bào)道．盡管我們可能面臨生態(tài)安全的挑戰(zhàn)，但通過對(duì)土壤病原微生物的篩選、優(yōu)化，仍可能獲得生態(tài)安全系數(shù)較高的菌種，因而筆者認(rèn)為該方向應(yīng)當(dāng)成為目前亟須探索的課題．當(dāng)前，雖然入侵植物與土壤微生物之間的關(guān)系已經(jīng)引起了我國生態(tài)學(xué)者的重視，但與國外相比，有關(guān)內(nèi)生菌與入侵植物相互作用的研究資料仍較少，要趕上該領(lǐng)域的研究步伐，我國入侵生態(tài)學(xué)研究的路還很長。

作者：管銘 潘小翠 張崇邦 王江 單位：臺(tái)州學(xué)院